Da marinens hovedbase startet flyttingen til Horten i 1818, hørte stedet inn under Borre prestegjeld. I 1852 fikk marinestasjonen sin egen prest og i 1853 startet byggingen av Horten kirke. Kirken var ferdig i 1855, og ble innviet 22. august dette året. Arkitekt L.H. Grosch tegnet kirken, og sjef for ingeniørdetachementet kaptein Poul Lemvig Thrane ledet selve byggeprosessen.I 1865 ble Horten skilt ut fra Borre som egen menighet. Kirken ble i 1962 overdratt til Horten kommune. Maleren Harald Kihle malte kirkeinteriøret i 1925. De store glassmaleriene i vinduene bak i koret med motiver fra Jul, Påske, Pinse og Det nye Jerusalem ble montert i 1992, og var en gave til kirken. De opprinnelige glassmaleriene ble ødelagt etter et tysk bombeangrep 9. april 1940. Døpefonten er av Nordlands- granitt og laget av tukthusfanger fra Slaveriet på Akershus festning i Oslo. Kirkens første orgel (15 stemmer) ble bygd av orgelbygger Brantzæg. I 1914 ble det et 18 stemmers orgel levert av orgelbygger Olsen- Jørgensen. Fasaden fra det første orgelet ble beholdt slik som den er i dag. I 1958 ble det foretatt en restaurering av orgelet utført av Jørgensen. Instrumentet fikk da nytt spillebord, pedalklaviatur og krakk. Stemmene ble beholdt, bortsett fra to forandringer i pedal og 2. manual.